Las huellas más tempranas sugieren habitantes a comienzos de la Edad de Piedra. Los nombres de lugares prerromanos supervivientes demuestran que el área ha estado poblada continuamente.
En el siglo IV los romanos establecieron la estación del ejército Veldidena, cuyo nombre sobrevive en el distrito de Wilten en Oenipons (Innsbruck), para proteger la importante vía comercial Verona-Brenner-Augsburg en su provincia de Raetia.
Las primeras menciones de Innsbruck se remontan al nombre Oeni Pontum u Oeni Pons, que en latín significan puente (pons) sobre la Posada (Oenus), que era un punto de cruce importante sobre el río Inn.
En 1180 la ciudad fue comprada por los Condes de Andechs.
En 1248 la ciudad pasó a mano de los Condes de Tirol.
La ruta sobre el Paso Brenner constituyó un importante enlace de transporte y comunicación entre el norte y el sur de Europa, además de ser la ruta más fácil a través de los Alpes. Formaba parte de la Via Imperii, un camino imperial medieval bajo la protección especial del rey. Los ingresos por servir como estación de paso en esta ruta permitieron que la ciudad prosperara.
En 1429 Innsbruck se convirtió en la capital de todo el Tirol y en el siglo XV se convirtió en un centro de la política y cultura europeas, ya que el emperador Maximiliano I vivió en Innsbruck en la década de 1490. La ciudad se vio beneficiada con la presencia del emperador. Por ejemplo, en la Iglesia de la Corte se erigió un monumento funerario para el emperador por parte de sus sucesores.
En 1490 se estableció un servicio postal regular entre Innsbruck y Mechelen por la compañía Thurn-und-Taxis-Post.
En 1564 el archiduque de Austria Fernando II recibió el gobierno de Tirol y otras posesiones austríacas que fueron administradas desde Innsbruck hasta el siglo XVIII. Fernando II mandó a construir aquí el Palacio de Ambras, sobre una antigua fortificación del siglo X.
En la década de 1620 se construyó la primera de ópera al norte de los Alpes en Innsbruck.
Hasta 1665 una revuelta de la dinastía de los Habsburgo gobernó en Innsbruck con un tribunal independiente.
En 1669 se creó la universidad.
El Tirol fue cedido a Baviera, aliado de Francia, durante las Guerras Napoleónicas.
Andreas Hofer llevó a un ejército campesino tirolés a la victoria en las Batallas de Bergisel contra las fuerzas combinadas de Francia y Baviera. Luego convirtió a Innsbruck en el centro de su administración. Más tarde el ejército combinado invadió al ejército de la milicia tirolesa y hasta 1814 Innsbruck formó parte de Baviera. Tras el Congreso de Viena (1814-1815) se restableció el dominio austríaco.
En 1810 el héroe tirolés Andreas Hofer fue ejecutado en Mantua. Sus restos fueron devueltos a Innsbruck en 1823 y sepultados en la iglesia franciscana.
Hasta 1918 la ciudad (una de las cuatro ciudades autónomas del Tirol) fue parte de la monarquía austríaca.
Durante la Primera Guerra Mundial la única acción registrada en Innsbruck fue cerca del final de la contienda. El 20 de febrero de 1918 los aviones aliados que volaron desde Italia atacaron la ciudad, causando bajas entre las tropas austríacas apostadas allí. No se registraron daños a la ciudad.
En noviembre de 1918 todo el Tirol, incluyendo Innsbruck, fue ocupado por entre 20 a 22 mil soldados del III Cuerpo del Primer Ejército Italiano.
En 1929 se celebró el primer Campeonato de Ajedrez de Austria oficial en Innsbruck.
En 1938 Austria fue anexada por la Alemania nazi en el Anschluss. Ente 1943 y abril de 1945 Innsbruck sufrió 22 ataques aéreos y graves daños.
En 1996 la Unión Europea aprobó una mayor integración económica y cultural entre la provincia austríaca de Tirol y las provincias autónomas italianas de Tirol del Sur y Trentino reconociendo la creación de la Eurorregión Tirol-Tirol del Sur-Trentino.
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